Après 6 000 ans sur Terre, l'ange Aziraphale et le démon Crowley découvrent que le Paradis et l'Enfer se préparent pour l'Apocalypse. Ils doivent garder un oeil sur le fils de Satan, mais se trompent d'enfant. Ils vont découvrir qu'il s'agit en réalité du jeune Adam Young. Cependant, l'ange et le démon ne veulent pas voir le monde détruit. Grâce à l'aide d'alliés inattendus, ils vont réussi à empêcher l'Apocalypse. Le Paradis et l'Enfer tiennent responsables Aziraphale et Crowley, mais Adam les soutient.

Après avoir fait face à Azazel, Lilith, les Archanges, Lucifer, l'Apocalypse, les Alphas, Crowley, Eve, Dick Roman et les Léviathans, Abaddon, Metatron, Rowena, Amara, les Hommes de Lettres britanniques, Asmodeus, Michael du monde apocalyptique, le Néant, Nick et Jack, les Winchester aident ce dernier à arrêter Chuck. Ayant réussi à transformer Dieu en un simple humain, Jack devient le nouveau Dieu. Sam et Dean reprennent alors le chemin de la chasse, essayant de concilier leur passé, leur présent et leur futur.

Si Scott et ses amis font des études supérieures, ils reviennent dès qu'ils peuvent à Beacon Hills. La ville est désormais protégé par Liam Dunbar et sa meute.